Thị trấn Trà Lĩnh hiện nay trước đây vốn là xã Hùng Quốc thuộc huyện Trà Lĩnh.

Thị trấn Hùng Quốc được được thành lập vào ngày 11 tháng 8 năm 1999 trên cơ sở toàn bộ 1.540 ha diện tích tự nhiên và 4.265 người của xã Hùng Quốc, là huyện lỵ huyện Trà Lĩnh.[1]

Đến năm 2019, thị trấn Hùng Quốc được chia thành 3 tổ dân phố: 1, 2, 3 và 16 xóm: Cốc Càng, Cốc Khoác, Háng Páo, Bản Hía, Bản Khun, Bản Lang, Nà Mương, Nà Đoỏng, Nà Khoang, Nà Rạo, Nà Thấu, Pò Rẫy, Tổng Moòng, Pò Khao, Nà Dường, Nà Quan.

Ngày 9 tháng 9 năm 2019, sáp nhập xóm Pò Khao vào tổ dân phố 3, sáp nhập hai xóm Háng Páo và Nà Đoỏng thành xóm Nam Tuấn, sáp nhập ba xóm Nà Quan, Nà Rạo, Cốc Khoác thành xóm Vĩnh Quang.[4]

Ngày 11 tháng 2 năm 2020, Ủy ban Thường vụ Quốc hội ban hành Nghị quyết số 897/NQ-UBTVQH14 về việc sắp xếp các đơn vị hành chính cấp huyện và đổi tên đơn vị hành chính cấp xã thuộc tỉnh Cao Bằng (nghị quyết có hiệu lực từ ngày 1 tháng 3 năm 2020)[2]. Theo đó, huyện Trà Lĩnh giải thể, thị trấn Hùng Quốc được sáp nhập vào huyện Trùng Khánh và đổi tên thành thị trấn Trà Lĩnh.

Tuy nhiên thị trấn Trà Lĩnh không phải là huyện lỵ huyện Trùng Khánh, huyện lỵ vẫn đặt ở thị trấn Trùng Khánh.